Dukas werd geboren in Parijs in een familie die stamde uit de Elzas. Hij studeerde piano, muziektheorie en compositie aan het Parijse conservatorium bij Ernest Guiraud, een vriend van Georges Bizet. Hij was zelf bevriend met de drie jaar jongere Claude Debussy.

Als componist was Dukas zowel bescheiden als buitengewoon perfectionistisch, wat ertoe leidde dat hij bijna de helft van de weinige werken die hij schreef zou vernietigen.

Van de werken die zijn uitgegeven en bewaard zijn gebleven is zonder enige twijfel De Tovenaarsleerling (L'apprenti sorcier) het bekendste. Dit symfonische scherzo, naar een ballade van Goethe, waar hij zich doet kennen als een kostelijk humorist, schreef hij in 1897. De Walt Disneyfilm Fantasia uit 1940 heeft zeker bijgedragen aan de grote populariteit van dit werk. Ongetwijfeld heeft Dukas zich hiermede zijn onsterfelijkheid verworven.

Dukas was tweevoudig winnaar van de Prix de Rome. De eerste werken waarmee hij succes oogstte waren zijn ouverture Polyeucte en zijn enige symfonie (Symfonie in C, 1896). Het werk verraadt de invloed van Franck en Chausson, die beiden ook maar één symfonie schreven. In het stuk, dat naar Franse traditie drie delen heeft, bewijst Dukas zijn orkestratiekunst.

Deze orkestratiekunst deed Isaac Albeniz de Spaanse componist de assistentie van Dukas inroepen voor de orkestratie van de compositie voor piano Catalonia.

Andere belangrijke werken van Dukas zijn de opera Ariadne et Barbe-Bleue (1907), naar een libretto van Maurice Maeterlinck, en het ballet La Péri met de inleidende fanfare (1912). Dit werk, dat berust op een Perzische legende en dat oorspronkelijk was bedoeld voor de Ballets Russes van Serge Diaghilev, werd uiteindelijk opgedragen aan de danseres Natasja Truchanova. Na dit werk zou Dukas geen enkel stuk meer publiceren.

Dukas doceerde orkestratie en later ook compositie aan het Parijse conservatorium, onder andere aan Olivier Messiaen. Daarnaast was hij een belangrijk muziekpublicist en -onderzoeker.

Dukas stierf op 69 jarige leeftijd in zijn geboortestad Parijs.